INTRODUCCIÓN
⌅Dada
su alta representación en términos de biomasa y la amplia gama de
servicios ecosistémicos que brindan -como el control de plagas de
insectos, la polinización, la dispersión de semillas y como indicadores
de salud ambiental (Kunz et al., 2011Kunz, T. H., de Torrez, E. B., Bauer, D., Lobova, T. y Fleming, T. H. (2011). Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences, 1223(1), 1-38. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2011.06004.x
; Ramírez-Fráncel et al., 2021Ramírez-Fráncel,
L. A., García-Herrera, L. V., Losada-Prado, S., Reinoso-Flórez, G.,
Sánchez-Hernandez, A., Estrada-Villegas, S., Lim, B. K., y Guevara, G.
(2021). Bats and their vital ecosystem services: A global review. Integrative Zoology, 17(1), 2-16. https://doi.org/10.1111/1749-4877.12552.
), los murciélagos se posicionan como uno de los grupos clave para la conservación a escala global (Frick et al., 2020Frick, W. F., Kingston, T. y Flanders, J. (2020). A review of the major threats and challenges to global bat conservation. Annals of the New York Academy of Sciences, 1469(1), 5-25. https://doi.org/10.1111/nyas.14045
; Mickleburgh et al., 2002Mickleburgh, S. P., Hutson, A. M., y Racey, P. A. (2002). A review of the global conservation status of bats. Oryx, 36(1), 17. https://doi.org/10.1017/S0030605301000011
). Esta importancia es particularmente relevante en el Neotrópico (Castillo-Figueroa, 2020Castillo-Figueroa, D. (2020). Why bats matters: A critical assessment of bat-mediated ecological processes in the neotropics. European Journal of Ecology, 6(1), 77-101. https://doi.org/10.17161/eurojecol.v6i1.13824
), región que alberga la mayor diversidad de
murciélagos -aproximadamente 40% de las especies conocidas, representada
por más de 400 especies (Simmons y Cirranello, 2025Simmons, N. B., y Cirranello, A. L. (2025). Bat species of the world: A taxonomic and geographic database. Version 1.7. https://batnames.org/
). Sin embargo, entre las principales amenazas que
enfrenta este grupo destaca la falta de información sobre la
distribución, abundancia y ecología de muchas especies (Castillo-Figueroa, 2020Castillo-Figueroa, D. (2020). Why bats matters: A critical assessment of bat-mediated ecological processes in the neotropics. European Journal of Ecology, 6(1), 77-101. https://doi.org/10.17161/eurojecol.v6i1.13824
), particularmente aquellas raras o amenazadas.
Esta carencia de datos subraya la necesidad de implementar estudios
basados en monitoreos estandarizados en la región, que permitan generar
información robusta para evaluar con mayor precisión el estado de
conservación y comprender la contribución ecológica de las comunidades
de murciélagos en cada localidad.
Cuba se destaca en el Neotrópico por su alta diversidad de murciélagos en relación con el tamaño de su territorio (109 000 km2), albergando 26 especies distribuidas en seis de las siete familias presentes en la región (Simmons y Cirranello, 2025Simmons, N. B., y Cirranello, A. L. (2025). Bat species of the world: A taxonomic and geographic database. Version 1.7. https://batnames.org/
). Aunque existen compendios sobre la quiropterofauna cubana (Borroto-Páez y Mancina, 2011Borroto-Páez, R. y Mancina, C. A. (2011). Mamíferos en Cuba. UPC Print, Vaasa, Finlandia. https://doi.org/10.5281/zenodo.15282178
; Silva Taboada, 1979Silva Taboada, G. (1979). Los murciélagos de Cuba. Editorial Academia. 423pp. https://doi.org/10.5281/zenodo.15331047
), persisten importantes vacíos de conocimiento
sobre estos mamíferos en el país. Entre las necesidades más urgentes se
encuentra la escasa información sobre la distribución y abundancia de
muchas especies, en particular aquellas consideradas raras o amenazadas (González Alonso et al., 2012González Alonso, H., Rodríguez Schettino, L., Rodríguez, A., Mancina, C. A., y Ramos García, I. (2012). Libro Rojo de los vertebrados de Cuba. Editorial Academia. 303 pp. https://doi.org/10.5281/zenodo.15014120
). El caso más preocupante es el de la especie endémica y amenazada Natalus primus (familia Natalidae), cuya única población conocida, estimada poco más de 300 individuos maduros, se encuentra en declive (de la Cruz et al., 2023de
la Cruz, J. M., Mancina, C. A., Teles, D. y Grey, C. (2023). Estimación
del número de individuos de la única población conocida de Natalus primus (Chiroptera: Natalidae) basado en datos de marcaje y recaptura. Poeyana, 514, 1-6.
), situándola entre las especies de murciélagos más amenazadas del mundo y, por tanto de máxima prioridad para la conservación (de la Cruz et al., 2019de la Cruz Mora, J. y García Padrón, Y. (2019). Aplicación de métodos no invasivos y convencionales en el estudio ecológico de Natalus primus (Chiroptera: Natalidae), uno de los murciélagos más amenazados de Cuba. ECOVIDA, 9(1), 24-38. http://revistaecovida.upr.edu.cu/index.php/ecovida/article/view/147
).
Históricamente, la técnica más utilizada
para el muestreo de murciélagos ha sido la captura con redes de niebla
durante la actividad de forrajeo. Sin embargo, en las últimas décadas,
el uso de grabadores acústicos pasivos ha cobrado creciente popularidad (Gibb et al., 2019Gibb,
R., Browning, E., Glover-Kapfer, P. y Jones, K. E. (2019). Emerging
opportunities and challenges for passive acoustics in ecological
assessment and monitoring. Methods in Ecology and Evolution, 10(2), 169-185. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13101
). Estos dispositivos, capaces de registrar las
llamadas de ecolocalización ultrasónicas que los murciélagos emiten para
detectar objetos y presas, han demostrado ser complementarios a las
redes de niebla (Lintott et al., 2013Lintott,
P. R., Fuentes-Montemayor, E., Goulson, D. y Park, K. J. (2013).
Testing the effectiveness of surveying techniques in determining bat
community composition within woodland. Wildlife Research, 40(8), 675-684. https://doi.org/10.1071/WR13153
; Mancina y Cruz Flores, 2017Mancina, C. A. y Cruz Flores, D. D. (2017). Diversidad biológica de Cuba. Métodos de inventario, monitoreo y colecciones biológicas. Editorial AMA, La Habana, 502 pp. https://doi.org/10.5281/zenodo.15009498
), ya que permiten detectar especies difíciles de
capturar con redes por su tipo de vuelo o baja abundancia, como ocurre
con los murciélagos de la familia Natalidae (de la Cruz Mora y García Padrón, 2019de la Cruz Mora, J. y García Padrón, Y. (2019). Aplicación de métodos no invasivos y convencionales en el estudio ecológico de Natalus primus (Chiroptera: Natalidae), uno de los murciélagos más amenazados de Cuba. ECOVIDA, 9(1), 24-38. http://revistaecovida.upr.edu.cu/index.php/ecovida/article/view/147
). Además, los grabadores acústicos, a diferencia
de las redes de niebla, representan una técnica no invasiva, lo que los
hace especialmente útiles para monitorear especies amenazadas (Sanchez et al., 2017Sanchez, L., Moreno, C. R., y Mora, E. C. (2017). Echolocation calls of Natalus primus (Chiroptera: Natalidae): Implications for conservation monitoring of this species. Cogent Biology, 3(1), 1355027. https://doi.org/10.1080/23312025.2017.1355027
). Entre estos dispositivos, los grabadores
AudioMoth se han vuelto muy populares en muestreos extensivos debido a
su capacidad para grabar de manera continua durante varias noches, su
facilidad de uso, su bajo costo y la posibilidad de operarlos de forma
remota (Hill et al., 2018Hill,
A. P., Prince, P., Piña Covarrubias, E., Doncaster, C. P., Snaddon, J.
L., y Rogers, A. (2018). AudioMoth: Evaluation of a smart open acoustic
device for monitoring biodiversity and the environment. Methods in Ecology and Evolution, 9(5), 1199-1211. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12955
).
En Cuba, el uso de grabadores remotos
AudioMoth es aún incipiente, pero, dadas sus ventajas, es previsible que
se extienda en los próximos años. Sin embargo, su eficiencia para
detectar especies de murciélagos cubanos aún no ha sido evaluada.
Además, el rendimiento de estos dispositivos puede verse afectado por
características ambientales que influyen en la propagación del sonido (Gibb et al., 2019Gibb,
R., Browning, E., Glover-Kapfer, P. y Jones, K. E. (2019). Emerging
opportunities and challenges for passive acoustics in ecological
assessment and monitoring. Methods in Ecology and Evolution, 10(2), 169-185. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13101
; Sugai et al., 2020Sugai,
L. S. M., Desjonquères, C., Silva, T. S. F., y Llusia, D. (2020). A
roadmap for survey designs in terrestrial acoustic monitoring. In Remote
Sensing in Ecology and Conservation . 6(3), 220-235. https://doi.org/10.1002/rse2.131
), como la estructura del hábitat (ej. espacios
abiertos, bosques o áreas urbanas) y las condiciones climáticas (viento,
humedad, entre otras).
En este estudio, se evaluó el rendimiento del grabador AudioMoth (Open Acoustic Devices, versión 1.2.0), para la detección acústica de murciélagos cubanos, considerando su capacidad de grabación a diferentes distancias, en especies con diferentes características espectrales en sus llamadas de ecolocalización. Particularmente, se examinó su potencial para distinguir a N. primus, de otras especies presentes en su ambiente natural, a partir del análisis de las características espectro-temporales de sus llamadas de ecolocalización. Los resultados obtenidos podrán servir como base para el diseño de muestreos acústicos destinados a inventarios y estudios ecológicos para la conservación de los murciélagos de Cuba.
MATERIALES Y MÉTODOS
⌅Características del grabador AudioMoth v1.2.0
⌅El
AudioMoth es un dispositivo de grabación de audio diseñado para el
monitoreo acústico en entornos naturales. Su diseño compacto (58 x 48 x
15 mm) y ligero (aproximadamente 80 g) es excelente para muestreos
ecológicos (Hill et al., 2019Hill,
A. P., Prince, P., Snaddon, J. L., Doncaster, C. P., y Rogers, A.
(2019). AudioMoth: A low-cost acoustic device for monitoring
biodiversity and the environment. HardwareX, 6, e00073. https://doi.org/10.1016/j.ohx.2019.e00073
). Cuenta con un micrófono integrado de alta
sensibilidad y frecuencias de muestreo ajustables de hasta 384 kHz, lo
que permite grabar ultrasonidos, el rango en el que los murciélagos
emiten sus llamadas de ecolocalización (20 kHz - 200 kHz), esenciales
mapear el entorno en la oscuridad. Graba audio de alta calidad en
formato WAV no comprimido, capturando sonidos con gran precisión.
El dispositivo permite la grabación remota pues almacena en sonido en tarjetas microSD (32 GB o 64 GB, según la capacidad) para una recopilación de grandes volúmenes de datos. Funciona con tres baterías AA y consume de poca energía, permitiendo monitoreos prolongados por varios días. Además, se puede configurar para grabar de forma continua, en intervalos específicos o solo durante periodos de actividad, como la noche, optimizando el uso de batería y memoria (por ejemplo, grabando 30 segundos por minuto).
Sitios de estudios
⌅El estudio se realizó en dos localidades del Parque Nacional Guanahacabibes (Fig. 1), ubicado en la península homónima, en el extremo occidental de Cuba, durante la estación seca, entre el 4 y el 14 de mayo de 2018. Durante ese periodo, las condiciones climáticas se mantuvieron estables (31°C, 72 % de humedad relativa, sin viento ni precipitaciones), siendo propicias para la propagación del sonido y el funcionamiento de los dispositivos.
Para evaluar el rendimiento del AudioMoth a diferentes distancias, se seleccionó un área descampada próxima al Faro Roncali en el Cabo de San Antonio (21,8676ºN; 84,9511ºO; datum WGS84). Se prefirió realizar el ensayo en un espacio abierto, en lugar de un bosque, con el objetivo de determinar la mayor distancia a la que el dispositivo puede detectar llamadas de murciélagos. Además, en el área elegida se había registrado actividad nocturna de murciélagos previamente y se encuentra próxima a un bosque donde, de manera periódica se han capturado las especies seleccionadas para el ensayo (Artibeus jamaicensis, Pteronotus parnellii y Nyctiellus lepidus).
Para evaluar el potencial del AudioMoth en la identificación de llamadas de N. primus, se realizaron grabaciones en el interior de cueva La Barca (21,8665ºN; 84,7472ºO; datum WGS84), el único refugio conocido para la especie (Tejedor et al., 2005Tejedor,
A., Tavares, V. da C., y Rodríguez-Hernández, D. (2005). New records of
hot-cave bats from Cuba and the Dominican Republic. Sociedad Venezolana de Espeleología, 39, 10-15.
). En esta cueva cohabitan otras 13 especies de murciélagos (de la Cruz et al., 2023de
la Cruz, J. M., Mancina, C. A., Teles, D. y Grey, C. (2023). Estimación
del número de individuos de la única población conocida de Natalus primus (Chiroptera: Natalidae) basado en datos de marcaje y recaptura. Poeyana, 514, 1-6.
), cuyas llamadas también fueron registradas y analizadas para su comparación con las de la especie de interés.
Captura y manejo de los individuos
⌅Para
la captura de los murciélagos se desplegaron redes de niebla (3 x12 m)
en el bosque aledaño a la estación meteorológica del Cabo de San
Antonio, durante el horario de mayor actividad nocturna de las especies
utilizadas en el ensayo (19:00 - 23:00). El mismo procedimiento se
aplicó para la captura de murciélagos en zonas cercanas a cueva La
Barca, aunque en este sitio también se realizaron capturas con jamo
entomológico dentro del refugio. Los individuos capturados fueron
identificados según la especie y clasificados por clase etaria siguiendo
los criterios de Silva Taboada (1979)Silva Taboada, G. (1979). Los murciélagos de Cuba. Editorial Academia. 423pp. https://doi.org/10.5281/zenodo.15331047
. Cada ejemplar fue aislado individualmente en
bolsas de tela de algodón y resguardado en una habitación oscura y libre
de ruidos hasta el momento de registrar sus llamadas.
Grabación y análisis de las llamadas
⌅Ensayo en hábitat abierto
⌅Para este ensayo se retuvieron dos individuos adultos (un macho y una hembra) por especie. Se seleccionaron especies de tres familias cuyas llamadas de ecolocalización se emiten en distintos rangos de frecuencia, con el objetivo de abarcar la variedad de llamadas de los murciélagos cubanos: Artibeus jamaicensis (familia Phyllostomidae), que emite en un rango amplio de frecuencias, desde muy bajas hasta muy altas (20 - 200 kHz), en dependencia del entorno; Pteronotus. parnellii (Mormoopidae), cuyas emisiones se concentran en frecuencias medias a altas (40 - 100 kHz) y Nyctiellus lepidus (Natalidae), que emite en frecuencias altas (50 - 120 kHz). Además de las llamadas de ecolocalización, los murciélagos producen vocalizaciones para la comunicación social, como las llamadas de estrés, que a diferencia de las anteriores pueden incluir frecuencias en el rango audible para el oído humano (0,5 kHz - 20 kHz).
Para evaluar el rendimiento del grabador AudioMoth se configuró la ganancia en nivel alto y la frecuencia de muestreo en 384 kHz. Estos parámetros maximizan la sensibilidad del micrófono, permitiendo captar con la mayor calidad posible tanto sonidos audibles como ultrasonidos, incluso si son débiles o se emiten a distancia.
Las grabaciones se realizaron durante el día (7:00 - 18:00) para evitar interferencias con las llamadas emitidas por murciélagos durante la actividad nocturna. Se colocaron dos grabadores simultáneamente en un área abierta sin obstáculos que pudieran interferir en la propagación del sonido, sobre un soporte a 1,5 m del suelo, con el micrófono orientado de manera horizontal respecto al suelo. Cada murciélago fue presentado individualmente frente al grabador, sostenido en las manos por el investigador, con el hocico orientado hacia el micrófono. Se realizaron pruebas a todos los individuos a diferentes distancias (5, 10, 15, 20, 25, 30 y 40 metros), durante un minuto por distancia, para evaluar el rendimiento del equipo en función de la distancia. Con el fin de controlar posibles efectos del tiempo de manipulación o la posible fatiga del animal, el orden de las distancias se aleatorizó en cada individuo. Las llamadas de estrés audibles emitidas por los murciélagos durante los ensayos sirvieron como referencia para confirmar que se estaba registrando sonido en cada distancia evaluada. Para cada registro se anotaron la hora de grabación y los datos del individuo grabado, permitiendo identificar de manera precisa cada archivo durante el análisis de los datos. Al finalizar el ensayo, los murciélagos fueron resguardados en bolsas individuales hasta su liberación al anochecer.
La eficiencia del AudioMoth en la
detección de las llamadas de los murciélagos se determinó mediante el
análisis visual de las grabaciones en espectrogramas generados con el
programa BatSound 4.1.3 (Pettersson Elektronik AB, 2023Pettersson Elektronik AB. (2023). BatSound 4.1.3. https://www.batsound.com
). Para visualizar las grabaciones, se ajustaron
los parámetros de brillo a +13 dB, contraste a -77 dB y velocidad de
reproducción a 0,1x, optimizando la definición de los patrones
acústicos. Se consideraron de buena calidad aquellas grabaciones cuyo
espectrograma presentara una resolución temporal y frecuencial adecuada,
suficiente para distinguir patrones y armónicos claros, junto con un
contraste de colores nítido entre los sonidos de interés y el ruido de
fondo (de la Cruz Mora et al., 2016de
la Cruz Mora, J. M., Mora, E. C. y Macías, S. (2016). Características
físicas de las llamadas de estrés en seis especies de murciélagos
cubanos, utilizando un sistema de grabación Bruel and Kjaer. ECOVIDA, 6(1), 63-72.
; Rojas Martín, 2008Rojas Martín, D. (2008). Llamadas de estrés en 24 especies de murciélagos. Universidad de La Habana.
).
Cada grabación (pulso) fue calificada como: fuerte (estructura clara y espectrograma nítido), clara (estructura clara y espectrograma aceptable), saturada (estructura clara, pero fuera de las frecuencias de registro), débil (espectrograma borroso) y ruidosa (sin estructura clara). Se registró la calidad de llamada más frecuente en cada distancia evaluada, para cada especie y tipo de llamada (ecolocalización o estrés). También, a partir del espectrograma, se determinó la frecuencia pico de cada llamada, obteniéndose así la frecuencia picos promedio registrada por el AudioMoth para cada especie y tipo de llamada a cada distancia. Finalmente, se verificó que estas frecuencias pico coincidieran con los rangos previamente descritos en la literatura para las respectivas especies y tipos de llamadas.
Ensayo en cueva La Barca
⌅Para el ensayo de identificación acústica se lograron capturar 12 de las 14 especies de murciélagos presentes en Cueva La Barca (A. jamaicensis, Brachyphylla nana, Eptesicus fuscus, Erophylla sezekorni, Macrotus waterhousii, Monophyllus redmani, Mormoops blainvillii, Natalus primus, Nyctiellus lepidus, Phyllonycteris poeyi, Pteronotus parnellii, P. quadridens) y se retuvieron dos individuos adultos (un macho y una hembra) de cada especie para su posterior grabación. Las grabaciones se llevaron a cabo en un salón de cueva La Barca previamente identificado por reunir las condiciones adecuadas para el ensayo. Este espacio se encontraba aislado de la colonia y de las rutas de vuelo de los murciélagos, libre de interferencias sonoras. Contaba con una única entrada que fue sellada con una malla mosquitera para evitar la salida de los individuos durante las grabaciones. Con un volumen superior a los 900 m3, el salón ofrecía el espacio suficiente para que los murciélagos volaran libremente y emitieran sus llamadas de ecolocalización. Se dispuso el grabador AudioMoth, sobre un soporte a 1,5 m del suelo y dos metros de la pared más cercana, con el micrófono orientado hacia el centro del salón y de manera horizontal respecto al suelo. Cada individuo fue liberado en el centro del salón y grabado de manera individual durante cinco minutos. Al finalizar cada sesión, se retiraba la malla mosquitera para permitir su salida.
El primer
paso para evaluar la efectividad del AudioMoth en la identificación de
las especies consistió en reconocer y seleccionar las llamadas más
representativas de cada especie, es decir las que presentaron un patrón
común para la especie y similar al reportado en la bibliografía. Una vez
identificado el patrón característico de las llamadas, se analizó su
estructura mediante espectrogramas y espectros de potencia, con el fin
de validar la identificación de cada especie por reconocimiento visual (de la Cruz Mora et al., 2016de
la Cruz Mora, J. M., Mora, E. C. y Macías, S. (2016). Características
físicas de las llamadas de estrés en seis especies de murciélagos
cubanos, utilizando un sistema de grabación Bruel and Kjaer. ECOVIDA, 6(1), 63-72.
; Rojas Martín, 2008Rojas Martín, D. (2008). Llamadas de estrés en 24 especies de murciélagos. Universidad de La Habana.
).
Para representar las llamadas de cada especie, se seleccionaron las 20 llamadas de mejor calidad del total registradas por el AudioMoth para los dos individuos grabados por especie. De estas llamadas se obtuvieron los valores medios y las desviaciones estándar de los principales parámetros acústicos: duración, frecuencias máxima y mínima, y frecuencia pico, tanto para la llamada completa como para el primer armónico. De estas llamadas se obtuvieron los valores medios y las desviaciones estándar de los principales parámetros acústicos: duración, frecuencias máxima y mínima, y frecuencia pico, tanto para la llamada completa como para el primer armónico. Este análisis se realizó utilizando el programa BatSound 4.1.3.
La efectividad del AudioMoth para identificar las llamadas de ecolocación de N. primus se evaluó mediante la comparación de los parámetros registrados con los
de las demás especies cohabitantes de Cueva La Barca que se lograron
capturar. Estas comparaciones se realizaron verificando, uno a uno, si
los valores de los parámetros para N. primus se solapaban con los
de las otras especies. En aquellos casos donde no existió solapamiento,
el parámetro se consideró adecuado para discriminar N. primus del resto. Los gráficos fueron realizados utilizando el programa estadístico R 4.2.0 (R CoreTeam, 2023R CoreTeam. (2023). R: A language and environment for statistical computing. https://doi.org/http://www.R-project.org
).
RESULTADOS
⌅Capacidad de detección del AudioMoth a diferentes distancias
⌅El AudioMoth registró llamadas de estrés en la mayoría de las distancias evaluadas (Tabla 1), aunque se obtuvieron pocas grabaciones de llamadas de ecolocalización, probablemente debido a la escasa emisión de este tipo de señales por parte de los individuos. La capacidad de detección del dispositivo varió significativamente según la distancia. En las distancias cortas (5-10 m) predominaron grabaciones saturadas o ruidosas para las tres especies, mientras que en las distancias intermedias (15-25 m), particularmente a los 20 m, se obtuvieron las grabaciones de mejor calidad (claras y fuertes) para todas las especies. A partir de los 30 m, la calidad de las grabaciones disminuyó notablemente, resultando débil para las tres especies, y más allá de los 40 m no se registraron señales en ninguno de los ensayos, lo que sugiere que esta distancia supera el límite efectivo de detección del dispositivo en condiciones de campo.
El análisis por especies reveló patrones diferenciados en los rangos efectivos de grabación de llamadas de calidad. Pteronotus parnellii mostró el mayor espectro (15-25 m), seguido de Artibeus jamaicensis con un rango intermedio (20-25 m), mientras que Nyctiellus lepidus solo registró grabaciones de buena calidad a los 20 metros. Esta distancia resultó ser la más efectiva, permitiendo obtener registros acústicos de buena calidad para tres las especies y para ambos tipos de vocalizaciones.
| Tipo de llamada | Distancia (m) | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 5 | 10 | 15 | 20 | 25 | 30 | ||
| Artibeus jamaicensis | |||||||
| Ecolocalización | - | - | - | - | - | - | |
| Estrés | saturada | saturada | ruidosa | fuerte | clara | débil | |
| Pteronotus parnellii | |||||||
| Ecolocalización | - | - | - | clara | - | - | |
| Estrés | saturada | ruidosa | fuerte | fuerte | clara | débil | |
| Nyctiellus lepidus | |||||||
| Ecolocalización | - | ruidosa | - | clara | - | - | |
| Estrés | saturada | saturada | - | fuerte | - | débil | |
La calidad de las grabaciones influyó en la determinación de las frecuencias pico, siendo las llamadas ruidosas y saturadas poco útiles para este propósito (Tabla 2). Aunque se colectaron menos llamadas de ecolocalización que de estrés, todas las llamadas de ecolocalización tuvieron la calidad suficiente para extraer los valores de frecuencia. El rendimiento fue mejor para P. parnellii en comparación con las otras dos especies.
| Tipo de llamada | Distancia (m) | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 5 | 10 | 15 | 20 | 25 | 30 | ||
| Artibeus jamaicensis | |||||||
| Ecolocalización | - | - | - | - | - | - | |
| Estrés | ? | ? | 50 | 40 | 40 | 20 | |
| Pteronotus parnellii | |||||||
| Ecolocalización | - | - | - | 60 | - | - | |
| Estrés | ? | 50 | 50 | 40 | 20 | 10 | |
| Nyctiellus lepidus | |||||||
| Ecolocalización | - | 40 | - | 40 | - | - | |
| Estrés | ? | ? | - | 40 | - | 20 | |
Potencial del Audiomoth para distinguir a Natalus primus
⌅El análisis visual de la estructura de las llamadas demostró ser efectivo en las comparaciones de N. primus con las 11 especies cohabitantes en Cueva La Barca (Fig. 2), permitiendo la extracción confiable de los parámetros acústicos fundamentales para cada una de las especies capturadas (Tabla 3).
El análisis bioacústico de N. primus reveló patrones acústicos distintivos de las demás especies capturadas (Tabla 3). Para diferenciar a N. primus, se requirió la comparación progresiva de tres parámetros acústicos: duración de las llamadas, frecuencia pico del primer armónico y frecuencia pico de la llamada completa. Primero, la comparación de la duración eliminó a la mayoría de las especies, manteniendo solo a tres filostómidos (A. jamaicensis, Monophyllus redmani y Phyllonycteris poeyi) que presentaron cierta superposición con N. primus (Tabla 3, Fig. 3A). Luego, la comparación de la frecuencia pico del primer armónico descartó a M. redmani y P. poeyi, dejando únicamente a A. jamaicensis como posible especie confundible con N. primus (Tabla 3, Fig. 3B). Finalmente, el análisis de la frecuencia pico de la llamada completa mostró que, aunque ambas especies presentan rangos similares (N. primus: 59,2 ± 8,3 kHz; A. jamaicensis: 72,5 ± 3,3 kHz), no existe superposición en sus valores extremos (mínimo de A. jamaicensis: 68.7 kHz < máximo de N. primus: 68.4 kHz; Fig. 3C).
| Especie | Duración (ms) | Frecuencia pico del 1er armónico (kHz) | Frecuencia pico de la llamada completa (kHz) | ||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Media | Mín. | Máx. | DS | Media | Mín. | Máx. | DS | Media | Mín. | Máx. | DS | ||
| Familia Phyllostomidae | |||||||||||||
| Macrotus waterhousii | 1,70 | 1,70 | 1,70 | 0 | 80,60 | 77,80 | 84,50 | 2,54 | 87,16 | 82,80 | 89,30 | 2,64 | |
| Brachyphylla nana | 2,32 | 2,00 | 2,50 | 0,19 | 61,88 | 59,80 | 64,7 | 1,85 | 69,30 | 63,60 | 76,00 | 4,89 | |
| Phyllonycteris poeyi | 3,04 | 2,80 | 3,30 | 0,02 | 52,20 | 51,10 | 53,50 | 0,92 | 64,62 | 56,60 | 70,20 | 6,60 | |
| Erophylla sezekorni | 4,34 | 4,00 | 4,70 | 0,34 | 66,30 | 58,40 | 63,38 | 3,38 | 66,72 | 51,80 | 76,20 | 10,98 | |
| Monophyllus redmani | 3,22 | 2,90 | 3,60 | 0,31 | 78,84 | 73,00 | 82,30 | 3,87 | 99,9 | 93,10 | 108,2 | 6,18 | |
| Artibeus jamaicensis | 3,24 | 2,40 | 3,90 | 0,62 | 73,32 | 69,90 | 76,80 | 2,81 | 72,54 | 68,70 | 75,80 | 3,27 | |
| Familia Mormoopidae | |||||||||||||
| Mormoops blainvillii | 3,88 | 3,70 | 4,10 | 0,16 | 35,28 | 34,70 | 36,00 | 0,58 | 62,54 | 62,10 | 63,00 | 0,36 | |
| Pteronotus quadridens | 4,32 | 4,20 | 4,40 | 0,08 | 42,60 | 41,4 | 43,3 | 0,78 | 84,04 | 80,50 | 85,30 | 2,01 | |
| Pteronotus parnellii | 13,56 | 12,70 | 14,40 | 0,61 | 31,10 | 31,10 | 31,10 | 0 | 60,3 | 60,1 | 60,4 | 0,14 | |
| Familia Natalidae | |||||||||||||
| Natalus primus | 2,94 | 2,90 | 3,00 | 0,05 | 73,30 | 73,00 | 73,50 | 0,27 | 59,24 | 52,20 | 68,40 | 8,31 | |
| Nyctiellus lepidus | 2,30 | 2,10 | 2,50 | 0,16 | 70,86 | 68,00 | 70,86 | 2,79 | 76,60 | 56,10 | 93,60 | 18,75 | |
| Familia Vespertilionidae | |||||||||||||
| Eptesicus fuscus | 7,00 | 7,00 | 7,00 | 0 | 57,60 | 56,00 | 61,00 | 2,07 | 34,06 | 32,6 | 36,00 | 1,58 | |
DISCUSIÓN
⌅El
presente estudio muestra que el grabador AudioMoth v1.2.0 es una
herramienta útil para el monitoreo acústico de murciélagos en Cuba,
aunque con ciertas limitaciones operativas. Los resultados obtenidos
evidencian que la calidad de las grabaciones está directamente
influenciada por la distancia entre el dispositivo y el murciélago, con
rango óptimo de grabación que sitúa entre 15-25 metros, siendo 20 metros
la distancia más confiable para las especies evaluadas. Este patrón se
refleja, por ejemplo, en Pteronotus parnellii, cuyas llamadas registradas a 20 metros coincidieron con los valores de frecuencia reportados en la literatura (60 kHz) (Vater et al., 2003Vater,
M., Kössl, M., Foeller, E., Coro, F., Mora, E., y Russell, I. J.
(2003). Development of echolocation calls in the mustached bat, Pteronotus parnellii. Journal of Neurophysiology, 90(4), 2274-2290. https://doi.org/10.1152/jn.00101.2003
).
No obstante, el estudio también
identificó limitaciones importantes en el rendimiento del dispositivo.
En primer lugar, su eficacia disminuye significativamente a distancias
superiores a 30 metros. En segundo lugar, se detectó una frecuente
saturación de las grabaciones a distancias cortas (<15 m), lo que
puede dificultar su análisis. Por último, se observaron discrepancias en
la captura de frecuencias altas, como en el caso de Nyctiellus lepidus, cuyos registros (40 kHz) fueron considerablemente más bajos que los valores de referencia (50 - 120 kHz) (Murray et al., 2009Murray,
K. L., Fraser, E., Davy, C., Fleming, T. H., y Fenton, M. B. (2009).
Characterization of the echolocation calls of bats from Exuma, Bahamas. Acta Chiropterologica, 11(2), 415-424. https://doi.org/10.3161/150811009X485639
). Estas diferencias sugieren que la capacidad del
AudioMoth para registrar diferentes rangos de frecuencia no es uniforme
en todas las especies o familias. De hecho, el análisis comparativo
reveló variaciones en el rendimiento según la especie. El mormópido P. parnellii presentó el mayor rango efectivo de grabación (15-25 m), mientras que el filostómido Artibeus jamaicensis y el natálido N. lepidus mostraron su mejor desempeño alrededor de los 20 metros.
Pese
a estas limitaciones, los resultados respaldan el uso de AudioMoth en
programas de monitoreo acústico a gran escala, particularmente cuando
las grabaciones se obtienen dentro del rango de distancia óptimo. En
este contexto, las grabaciones de buena calidad permiten realizar
análisis acústicos detallados, mientras que los registros a corta
distancia, aunque con cierto nivel de saturación conservan valor para
estudios básicos de presencia-ausencia. Sin embargo, se enfatiza la
necesidad de complementar estos datos acústicos con otros métodos de
muestreo, como redes de niebla y tramas de arpa, y de considerar
cuidadosamente las limitaciones operativas identificadas al diseñar los
protocolos de investigación (Mancina y Cruz Flores, 2017Mancina, C. A. y Cruz Flores, D. D. (2017). Diversidad biológica de Cuba. Métodos de inventario, monitoreo y colecciones biológicas. Editorial AMA, La Habana, 502 pp. https://doi.org/10.5281/zenodo.15009498
). Es fundamental tener en cuenta varios factores
que pueden reducir la efectividad del AudioMoth en campo. Entre ellos,
la densidad de la vegetación, la topografía del terreno y las
condiciones climáticas en particular, la alta humedad o la lluvia
afectan directamente la calidad de las grabaciones al atenuar las
señales ultrasónicas. Además, debido a que el equipo está optimizado
para registrar sonidos orientados directamente hacia el micrófono,
especies que vuelan muy por encima o muy por debajo del ángulo de
orientación del micrófono podrían escapar a la detección. Estos aspectos
deben incorporarse en el diseño de los protocolos de muestreo para
asegurar la obtención de datos representativos y confiables sobre las
comunidades de murciélagos en estudio.
El proceso de identificación acústica de especies, y en particular de Natalus primus, se basó en el análisis de parámetros espectro-temporales de las llamadas. La combinación de tres variables -duración de la llamada, frecuencia pico y frecuencia pico del primer armónico- resultó efectiva para discriminar a N. primus de otras especies coexistentes. Además, N. primus mostró una baja variabilidad en dichos parámetros, lo que sugiere una adecuada capacidad del dispositivo para su detección específica.
En
este sentido, los resultados obtenidos demuestran el potencial del
AudioMoth para identificar especies cubanas, en especial de grupos como
los natálidos, reconocidos por su dificultad de captura mediante métodos
tradicionales como redes de niebla (de la Cruz Mora y García Padrón, 2019de la Cruz Mora, J. y García Padrón, Y. (2019). Aplicación de métodos no invasivos y convencionales en el estudio ecológico de Natalus primus (Chiroptera: Natalidae), uno de los murciélagos más amenazados de Cuba. ECOVIDA, 9(1), 24-38. http://revistaecovida.upr.edu.cu/index.php/ecovida/article/view/147
). Esta capacidad abre nuevas posibilidades para
investigaciones ecológicas prioritarias en conservación de especies
amenazadas, como el mapeo sistemático de áreas de forrajeo y la
identificación de refugios diurnos desconocidos para N. primus, información crucial para el diseño de estrategias de protección efectivas.
Un
paso fundamental para optimizar el monitoreo acústico en Cuba es la
caracterización detallada de las llamadas registradas con AudioMoth y la
incorporación de estos patrones acústicos en algoritmos de
identificación automatizada (Gibb et al., 2019Gibb,
R., Browning, E., Glover-Kapfer, P. y Jones, K. E. (2019). Emerging
opportunities and challenges for passive acoustics in ecological
assessment and monitoring. Methods in Ecology and Evolution, 10(2), 169-185. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13101
), disponible en programas especializados como
Kaleidoscope. Esto permitiría estandarizar los criterios de
reconocimiento acústico de las especies cubanas y aumentar la eficiencia
en el procesamiento de grandes volúmenes de datos. Estudios recientes
en han demostrado la utilidad de estas técnicas para detectar de
especies de murciélagos amenazadas, estimar la riqueza de especie y
evaluar el uso de hábitat, tanto en regiones templadas como tropicales (Biffi et al., 2024Biffi,
S., Chapman, P. J., Engler, J. O., Kunin, W. E. y Ziv, G. (2024). Using
automated passive acoustic monitoring to measure changes in bird and
bat vocal activity around hedgerows of different ages. Biological Conservation, 296, 110722. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2024.110722
; Drebet et al., 2021Drebet,
M. V., Martyniuk, V. Y., y Lishchuk, A. V. (2021). Acoustic monitoring
of bats: experience of organization in protected areas of Podillia. Theriologia Ukrainica, 21, 125-132.
; Hyzy et al., 2020Hyzy,
B. A., Russell, R. E., Silvis, A., Ford, W. M., Riddle, J. y Russell,
K. (2020). Occupancy and detectability of northern long-eared bats in
the Lake States region. Wildlife Society Bulletin, 44(4), 732-740. https://doi.org/10.1002/wsb.1138
; López-Bosch et al., 2022López-Bosch,
D., Rocha, R., López-Baucells, A., Wang, Y., Si, X., Ding, P., Gibson,
L., y Palmeirim, A. F. (2022). Passive acoustic monitoring reveals the
role of habitat affinity in sensitivity of sub-tropical East Asian bats
to fragmentation. Remote Sensing in Ecology and Conservation, 8(2), 208-221. https://doi.org/10.1002/rse2.237
).
Finalmente, es importante señalar las
limitaciones del estudio. Las pruebas se realizaron bajo condiciones
controladas y óptimas, que pueden diferir significativamente de las
condiciones naturales donde se aplicarán estos métodos. Por esta razón,
se recomienda complementar el monitoreo acústico con técnicas
tradicionales que permiten verificar las identificaciones y obtener
datos adicionales (Mancina y Cruz Flores, 2017Mancina, C. A. y Cruz Flores, D. D. (2017). Diversidad biológica de Cuba. Métodos de inventario, monitoreo y colecciones biológicas. Editorial AMA, La Habana, 502 pp. https://doi.org/10.5281/zenodo.15009498
). Además, se debe considerar que la variabilidad
acústica en ambientes naturales no controlados podría ser mayor debido a
múltiples factores ecológicos y comportamentales (Gibb et al., 2019Gibb,
R., Browning, E., Glover-Kapfer, P. y Jones, K. E. (2019). Emerging
opportunities and challenges for passive acoustics in ecological
assessment and monitoring. Methods in Ecology and Evolution, 10(2), 169-185. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13101
; Sugai et al., 2020Sugai,
L. S. M., Desjonquères, C., Silva, T. S. F., y Llusia, D. (2020). A
roadmap for survey designs in terrestrial acoustic monitoring. In Remote
Sensing in Ecology and Conservation . 6(3), 220-235. https://doi.org/10.1002/rse2.131
). Por otra parte, debido a que el objetivo de
este estudio fue hacer una primera evaluación de grabadores pasivos para
monitorear especies cubanas, se utilizó un diseño muestral limitado (un
macho y una hembra para cada especie), por lo que los resultados pueden
estar influenciados por variaciones individuales (Kazial et al., 2014Kazial, K. A., Burnett, S. C., y Masters, W. M. (2014). Individual and group variation in echolocation calls of big brown bats, Eptesicus fuscus (Chiroptera: Vespertilionidae). Journal of Mammalogy, 82(2), 339-351.
; Murray et al., 2001Murray, K. L., Britzke, E. R., y Robbins, L. W. (2001). Variation in search-phase calls of bats. Source: Journal of Mammalogy, 82(3), 728-737.
; Yovel et al., 2009Yovel,
Y., Melcon, M. L., Franz, M. O., Denzinger, A., y Schnitzler, H. U.
(2009). The voice of bats: how greater mouse-eared bats recognize
individuals based on their echolocation calls. PLoS Computational Biology, 5(6). https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1000400
). Futuros estudios deberían considerar
grabaciones en diferentes estaciones, hábitats y condiciones biológicas
(clase etaria, sexo y estado reproductivo con el fin de obtener una
caracterización más representativa y confiable para su aplicación en
campo (Fenton, 2013Fenton, M. B. (2013). A perspective on bats (Chiroptera). Koedoe, 55(1), 1-3. https://doi.org/10.4102/koedoe.v55i1.1140
; Fenton et al., 2011Fenton,
M. B., Skowronski, M. D., McGuire, L. P. y Faure, P. A. (2011).
Variation in the use of harmonics in the calls of laryngeally
echolocating bats. Acta Chiropterologica, 13(1), 169-178. https://doi.org/10.3161/150811011X578714
; Grilliot et al., 2014Grilliot,
M. E., Burnett, S. C. y Mendonça, M. T. (2014). Sex and season
differences in the echolocation pulses of big brown bats (Eptesicus fuscus) and their relation to mating activity. Acta Chiropterologica, 16(2), 379-386. https://doi.org/10.3161/150811014X687332
; Jones et al., 1992Jones, G., Gordon, T., y Nightingale, J. (1992). Sex and age differences in the echolocation calls of the lesser horseshoe bat, Rhinolophus hipposideros. Mammalia, 56(2), 189-194. https://doi.org/10.1515/mamm-1992-0202
).
Asimismo, se evidencia la necesidad de
establecer protocolos metodológicos estandarizados que permitan la
comparación y replicabilidad de los estudios en Cuba. Actualmente existe
una alta variabilidad en los resultados de estudios previos, debido al
uso de diferentes metodologías, equipamientos y programas informáticos
de análisis acústico (de la Cruz et al., 2023de
la Cruz, J. M., Mancina, C. A., Teles, D. y Grey, C. (2023). Estimación
del número de individuos de la única población conocida de Natalus primus (Chiroptera: Natalidae) basado en datos de marcaje y recaptura. Poeyana, 514, 1-6.
; Delacruz et al., 2019Delacruz,
J. M., García, L. Y., Suarez, I. A., Camejo, A., Mancina, C. A., Teles,
D., Wean, O., Soto, C., Debenham, C., Gray, C., Murray, C., y Couchman,
O. (2019). Supporting the funnel-eared bat (Natalus primus) one of the most endangered species in Cuba.
; Macías et al., 2006Macías, S., Mora, E. C., y García, A. (2006). Acoustic identification of mormoopid bats: A survey during the evening exodus. Journal of Mammalogy, 87(2), 324-330. https://doi.org/10.1644/05-MAMM-A-124R1.1
; Mora et al., 2005Mora, E. C., Rodríguez, A., Macías, S., Quiñonez, I., y Mellado, M. M. (2005). The echolocation behaviour of Nycticeius cubanus (Chiroptera: Vespertilionidae): Inter- and intra-individual plasticity in vocal signatures. Bioacoustics, 15(2), 175-193. https://doi.org/10.1080/09524622.2005.9753546
; Sanchez et al., 2017Sanchez, L., Moreno, C. R., y Mora, E. C. (2017). Echolocation calls of Natalus primus (Chiroptera: Natalidae): Implications for conservation monitoring of this species. Cogent Biology, 3(1), 1355027. https://doi.org/10.1080/23312025.2017.1355027
). Los nuevos protocolos podrían basarse en las
recomendaciones del presente estudio para proponer una calibración
estándar de los dispositivos AudioMoth, aplicable tanto en Cuba como en
otras áreas del Neotrópico.
CONCLUSIÓN
⌅Los dispositivos AudioMoth presentan un potencial considerable para aplicaciones en investigación y conservación de murciélagos en Cuba, especialmente en estudios orientados a la detección y el monitoreo de especies endémicas y amenazadas, como Natalus primus; la realización de estudios ecológicos a gran escala que permitan entender la dinámica de las comunidades de quirópteros; y la implementación de programas de conservación basados en datos robustos y sistemáticos. No obstante, su desempeño está condicionado por factores como la distancia de detección, las características físicas del entorno y las particularidades acústicas de cada especie, aspectos que deben considerarse al diseñar protocolos de muestreo. En consecuencia, se recomienda enfocar futuras investigaciones en tres direcciones principales: (1) ampliar el volumen de grabaciones bajo diversas condiciones ambientales y en distintos tipos de hábitats; (2) incorporar variables biológicas como la clase etaria, sexo y estado reproductivo que permitan caracterizar con mayor detalle las emisiones acústicas de cada especie; y (3) desarrollar protocolos metodológicos estandarizados, que garanticen la comparabilidad y replicabilidad de los resultados en Cuba y en otras regiones del Neotrópico.